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Nous le découvrons dans la 5ième saison, souhaitant mettre fin au règne de Lucifer sur tous les démons. Pour y parvenir, il fournit aux frères Winchester le Colt. Il n’est pas idiot, il sait que si Lucifer venait à gagner, il mourrait probablement.

En saison 6, il est le roi des Enfers, le rendant plus puissant il se sert de Sam et Dean pour retrouver les alphas des montres afin de découvrir l’emplacement du purgatoire, ce qui lui procurerait des âmes et donc de la puissance. On découvre en fin de saison qu’il a fait alliance avec Castiel, ressusciter Sam et son grand-père Samuel et manipulé ce dernier. Toutefois, alors qu’il est sur le point d’absorber les âmes du purgatoire, Castiel le trahit et c’est lui qui les absorbe, provoquant dès lors la fuite de Crowley.

En saison 7, Castiel en fait son « toutou » mais c’est de courte durée lorsque les Léviathans prennent le pouvoir. Alors que Crowley tente de s’allier à eux, Dick Roman, le chef des Léviathans, refuse catégoriquement, préférant « se baigner dans des détritus plutôt que de faire alliance avec des erreurs de la nature ». Crowley laisse Sam et Dean tranquille, le temps qu’ils s’occupent de Dick. Plus tard, les frères l’invoquent et lui demande son sang afin de compléter l’arme qui pourra éliminer Dick. En parallèle, Dick propose un marché à Crowley afin qu’il n’aide pas les Winchester à le vaincre. Au final, Dick est éliminé, prouvant de quel côté était Crowley mais ce que Sam et Dean ne savaient pas c’est qu’en explosant, Dick envoie tous ceux qui l’entoure au Purgatoire, incluant Dean et Castiel. Crowley en profite pour kidnapper Kévin, le prophète de Dieu.

En saison 8, il se sert de Kévin pour lire la tablette des démons et apprend qu’il est possible de refermer les portes de l’Enfer à tout jamais. Il est au courant pour la tablette des anges et c’est pourquoi il a torturé Meg durant 1 an, pour qu’elle lui révèle son emplacement, la tuant au final après qu’elle ait défendu les frères. On découvre que lorsque Bobby est mort, Crowley l’envoya en Enfer et lorsque Sam parvient à le faire sortir, pour réaliser sa seconde épreuve de Dieu, Naomi s’oppose à lui, offrant un répit aux frères et l’allée simple au Paradis pour Bobby. Dans le but de récupérer la tablette des démons, Crowley élimine toutes les personnes à qui les frères en sont venus en aide jusqu'à ce qu'ils réagissent et propose un marché.Enfin, il se fait capturer par Sam et Dean qui lui annoncent qu’il est la 3ième épreuve de Sam, consistant à « guérir » un démon. Alors que Sam est en train de le guérir, Abbadon surgit et menace de le tuer s’il ne lui donne pas le contrôle des démons. Une chance pour lui, Sam parvient à lui faire prendre la fuite et continue son épreuve. La technique de Sam fonctionne car Crowley développe peu à peu des sentiments, allant jusqu’à pleurer. Au moment où Sam est sur le point de le rendre humain à nouveau, Dean surgit et le fait arrêter, apprenant à Sam que ça le tuera si il continue. Le sort de Crowley est inconnu pour le moment mais on suppose qu’il est vivant puisqu’on le voit « sentir » la chute des anges du Paradis.